种子既是植物种群生活史的起点，又是生活史的终点，在植物自然更新中占据着十分重要的地位^[1]。种子产量和种子形态特征是植物结实的2个重要生物学指标，反映了植物的繁殖潜力和对环境的适应能力。在森林生态系统中，种子产量的年际变化在木本植物中普遍存在^[2-3]，影响着植物种群动态、群落物种组成和生物多样性的维持。

种子产量的年际变化格局是植物种群长期适应环境的结果，被看作是植物在特定环境条件下的繁殖对策^{[2, 4]}。在植物种群中，个体的结实能力往往具有很大的变异，少部分结实能力很强的个体能够生产大量的种子，从而主导种群的结实动态^[5]。此外，植物种群中不同个体结实的年际动态也可能存在差异^[6]。尽管其是种群结实格局形成的基础，然而，目前对植物种群个体尺度结实年际动态的研究仍然不足。种子形态特征(包括种宽、种高和质量等)是植物最重要的适应性性状之一，与种子扩散能力、种子休眠时间长短、种子萌发率以及幼苗适合度等密切相关^[7-8]。目前关于植物种子形态特征变异的研究主要关注不同地理来源种子的性状变异^[9]，而较少研究种子形态特征的年际变异。此外，由于资源限制，植物种子产量与种子质量之间往往存在着权衡。因此，研究种子产量的年际变化如何影响种子形态特征，对揭示栲种群更新机制具有重要的理论和实践意义。

亚热带常绿阔叶林是亚热带地区的地带性植被类型，发挥着十分重要的生态系统服务功能。栲(Castanopsis fargesii)为壳斗科(Fagaceae)锥栗属(Castanopsis)常绿乔木，是常绿阔叶林的主要优势种之一，广泛分布于我国长江流域。栲生长速度快，适应性强，根系发达，林冠郁闭度高^[8]。栲树林每年有大量凋落物回归林地以改善土壤，其林冠层、林下植被层、凋落物层及土壤层均具有较强的持水能力，在维持区域性水土保持、水源涵养和气候调节等方面具有重要作用^[10]。缙云山国家级自然保护区分布有比较典型和保存完好的以栲占优势的常绿阔叶林，在长江中上游地区发挥着重要的生态屏障作用。2013年在保护区内建立面积为0.50 hm²的监测样地，对分布在样地内的栲种群以及种群内23株母树的种子产量和种子形态特征的年际动态进行持续监测。笔者使用2013—2021年间共9年的连续监测数据，从种群和个体尺度分析栲种子产量的年际动态，同时分析栲种子形态特征的种内变异和变异来源，最后分析种子形态特征的年际动态及其与种子产量的关系，在此基础上探讨栲的繁殖策略，以期丰富植物结实动态的研究，并为植物结实动态的大尺度研究提供基础数据。

研究区位于重庆市北碚区缙云山国家级自然保护区内(E 106°17′~106°24′，N 29°41′~29°52′)，海拔200~952 m，区内属于典型的亚热带季风气候，年均气温15.3 ℃，最冷月1月的平均气温为7 ℃，最热月8月平均气温为29.5 ℃，年均降水量1 106 mm。缙云山地带性植被类型为亚热带常绿阔叶林，以栲、短刺米槠(Castanopsis carlesi var. spinulosa)、润楠(Machilus pingii)、四川大头茶(Gordonia acuminata)和四川山矾(Syraplocos setchuanensis)等为主要优势种。区内分布有马尾松(Pinus massoniana)人工林、杉木(Cunninghamia lanceolata)人工林和毛竹(Phyllostachys edulis)人工林等^[11]。

2013年在缙云山常绿阔叶林保存完好处建立总面积0.5 hm²的永久观测样方，共划分为50个面积100 m²的样格。同年9月，在样地中布设种子收集框，每个种子收集框的面积为0.5 m²(1.0×0.5 m)，由PVC管和网孔小于0.1 mm的纱布制成。为了防止动物取食框内种子，由PVC管支撑收集框，布设在距离地面0.5 m以上的位置。为了尽量减少样方外围植被的干扰并尽可能在不影响群落自然更新的前提下收集到更多的种子，在每个小样格的中心和除边界外的所有交叉点处安放种子收集框，种子收集框的位置固定后不再变动^[8]。此外，在样地中选择长势良好的结实个体进行个体尺度的结实动态研究。共选择了23株母树，测量母树胸径并估测高度。母树胸径变化范围为33~60 cm，平均胸径为(44.16±9.79)cm；树高变化范围为18~26 m，平均高度为(20.61±3.32)m。在每株母树树冠的正下方设置1个种子收集框，并适当调整种子框的位置以避免来自附近个体的干扰。

栲种子雨始于每年的10月上旬，止于12月下旬，种子雨持续时间约13周^[11]。从2013年开始，于每年10月初栲种子雨开始掉落后收集种子，每周收集1次。将种子带回实验室自然风干后进行分类并计数，将种子饱满、发育成熟、无明显虫孔的种子划分为成熟种子。使用精度为百分之一的电子天平测量种子单粒质量(g)。使用精度为千分之一的游标卡尺测量种子的高度(mm)和宽度(mm)。

种子产量用种子密度表示，种子密度(颗/m²)=种子数量/收集框面积。用变异系数C_V来表示种子产量的年际变异，C_V=S_D/M，其中S_D和M分别为种子产量的标准差和平均值，分别计算了种群水平(C_Vp)和个体水平(C_Vi) 种子产量的年际变异系数。使用同步性系数，种群中个体结实年际格局的两两之间的Pearson相关系数的均值。采用单因素方差分析在95%置信水平上通过LSD多重比较方法来检验种子质量的年际差异。使用广义线性混合效应模型(generalized linear mixed models, GLMMs)分析种子产量对种子形态特征的影响，将种子收集框的平均种子质量作为响应变量，种子产量作为固定效应，年份和收集框编号作为随机效应，采用泊松分布族构建模型。

此外，笔者还采用Gini系数G来分析种子质量变异的分配，其公式为

式中：x_i和x_j分别为第i棵和j棵种子的质量；n为种子数；x为种子质量的平均值^[12]。质量不等性的分配反映种子质量变异的来源，揭示各部分对种子质量变异的贡献，用Gini系数来计算质量不等性的分配：

式中：G_pop为种群水平种子质量的Gini系数；G_inter、G_intra和G_plant分别为不同个体间、个体内和单个植株种子质量的Gini系数。用D_inter=G_inter/G_pop来表示不同个体间差异对种群差异的贡献^[12]。

所有统计分析与作图用R4.1.2软件完成。

在2013年到2021年，在种群中共收集到栲成熟种子3万6 572颗，种子产量为98.30颗/(m²·a)。栲种子产量具有较强的年际变异，变异系数(C_Vp)为0.79，其中2014、2018和2021年为结实大年，种子产量分别为136.23、260.56和178.87颗/m²(图 1a)。种群中个体年际变异系数(C_Vi)范围为0.60~2.10，均值为1.20，明显大于种群种子产量的年际变异。个体结实动态同步性较低，同步系数为0.44。不同个体的结实能力具有很大的差异，结实能力最强和最弱的个体结实量相差约10倍，个体累积结实量的范围为137~1 498颗(图 1b)。

图 1(Fig. 1)

图(b)中每一条线代表一个个体。 Each line in figure b represents an individual plant. 图 1 栲种群和个体尺度种子产量的年际动态 Fig. 1 Inter-annual dynamics of seed production of Castanopsis fargesii at population and individual scale

栲种子平均质量为(0.50±0.19)g，变化范围为0.10~1.75 g，最大的种子是最小种子的17.5倍，变异系数为0.39。种子质量的密度曲线显示，大量的种子质量集中在0.40~0.70 g之间(图 2a)。栲种子平均高宽比为1.18±0.10, 变化范围为0.79~1.84(图 2b)，最大值为最小值的2.3倍，变异系数为0.09。

图 2(Fig. 2)

虚线代表种子质量和高宽比的均值。 The dotted line in the figures indicates the average seed mass and H/W ratio 图 2 栲种子质量和高宽比频数分布 Fig. 2 Frequency distribution of seed mass (a) and H/W ratio (b) of Castanopsis fargesii

栲种子质量在年际间具有显著差异(F=514.3, P < 0.001)。其中，2016年种子平均质量最大，为0.66 g，2020年种子平均质量最小，为0.41 g(图 3a)。栲种子高宽比在年际间比较稳定，年际变异系数为0.04(图 3b)。栲种子质量随着种子产量的升高而显著降低(χ²=283.58, P < 0.001; 图 4a)，高宽比与种子产量没有显著的相关关系(χ²=2.81, P=0.093; 图 4b)。

图 3(Fig. 3)

图 3 栲种子质量与高宽比的年际动态 Fig. 3 Inter-annual dynamics of seed mass and H/W ratio of Castanopsis fargesii

图 4(Fig. 4)

预测曲线基于GLMM模型，阴影为95%置信区间。 The prediction curve in the figure is based on GLMM model, and the shadow is 95% confidence interval 图 4 栲种子质量和高宽比与种子产量(对数转化)之间的关系 Fig. 4 Relationship between seed mass, H/W ratio and seed production(log-transformated) of Castanopsis fargesii

Gini系数分析结果显示，栲种子形态特征的变异主要来自于个体间，分别能够解释种子质量和种子高宽比总变异的59.16%和69.77%(表 1)。但是，不同年份种子变异的主要来源不同。种子质量变异在结实量小的年份主要来自于个体间，而在结实量大的年份(比如2014、2018和2021年)主要来自于个体内。同样，栲种子高宽比变异在2018和2021年主要来自于个体内，而在其他年份主要来自于个体间(表 1)。

表 1(Tab. 1)

表 1 栲种子质量和高宽比变异的分配 Tab. 1 Distribution of variation in seed mass and H/W ratio of Castanopsis fargesii seeds 年份 Year Gpop Ginter Gintra Dinter/% 种子质量 Seed mass 高宽比 H/W ratio 种子质量 Seed mass 高宽比 H/W ratio 种子质量 Seed mass 高宽比 H/W ratio 种子质量 Seed mass 高宽比 H/W ratio 2013 0.15 0.09 0.11 0.07 0.04 0.02 72.37 78.28 2014 0.22 0.11 0.10 0.06 0.12 0.05 44.87 53.36 2015 0.12 0.06 0.07 0.03 0.05 0.02 56.40 58.12 2016 0.16 0.13 0.10 0.08 0.06 0.04 61.89 65.86 2017 0.16 0.06 0.09 0.05 0.06 0.01 58.82 82.92 2018 0.15 0.03 0.06 0.01 0.08 0.02 44.22 47.15 2019 0.22 0.14 0.18 0.12 0.04 0.01 80.95 89.27 2020 0.17 0.06 0.10 0.05 0.06 0.02 62.63 74.4 2021 0.20 0.03 0.10 0.01 0.10 0.02 48.35 43.26 均值Mean 0.17 0.08 0.10 0.06 0.07 0.02 59.16 69.77 Notes: Gpop refers to the Gini coefficient of seed mass at population-level. Ginter refers to the Gini coefficient of seed mass among different individuals. Gintra refers to the Gini coefficient of seed mass within different individuals. Dinter refers to the contribution of variation among different individuals to population variation.

表 1 栲种子质量和高宽比变异的分配 Tab. 1 Distribution of variation in seed mass and H/W ratio of Castanopsis fargesii seeds

大年结实被认为是植物种群重要的繁殖策略，在世界各地的植物物种中普遍存在^[2]。本研究发现，栲种子产量存在明显的大小年现象。整个研究期间共出现3次结实大年，分别为2014、2018和2021年，间隔期约为3~4 a，与都江堰地区的栲种群的研究结果一致^[13]。尽管如此，缙云山栲种子产量的年际变异系数为0.79，明显小于浙江古田山的栲种群^[14]。这是由于缙云山栲种群中个体结实动态同步性较低，每年都有部分个体结实，从而维持一定数量的种子生产，即使在结实量最小的年份种子产量仍近17.30颗/m²。尽管个体间高度同步的结实有利于在不结实或结实量很少的年份调节捕食者种群大小，从而促进植物种群幼苗更新^[15]。但另一方面，严格的大年结实使植物种群损失了在所有年份都增补幼苗的机会^[4]。相反，较低强度的大年结实或年际间相对稳定的种子生产能够保证捕食压力较弱的生态系统中植物种群幼苗稳定的更新^{[4, 8]}。事实上，前期的研究发现缙云山栲种子面临的捕食压力较低，即使结实量最小的年份都有相当数量的种子能够逃避捕食并成功的转化为幼苗^[8]。因此，缙云山栲种群的结实格局可能是特定环境压力下更优的繁殖策略。

种子产量个体差异在植物种群中十分普遍，并且往往大于年际差异。本研究发现缙云山栲种群中不同个体的结实能力差异很大，并存在少数结实能力很强的超级生产者。超级生产者大年结实的频率更高，种子产量年际间更加稳定，从而在很大程度上主导着种群的种子生产，在植物种群中普遍存在^[5]。相对来说，种群中那些个体更高、胸径更大或者受到资源竞争更小的个体具有更大的结实量^{[6, 8]}。超级生产者的大量结实能够吸引更多的捕食者，有利于种群中结实能力较弱个体的种子有更高的概率逃避捕食^[8]，从而保证种群中更多个体的种子能够转化为幼苗，这可能是栲以及其他具有此结实现象的物种维持种群更新的繁殖策略。

种子形态特征的种内变异在植物中普遍存在，是植物遗传和环境长期作用的结果，在一定程度上反映了植物对环境的适应性。本研究发现，栲种子质量具有很大的种内变异，单粒种子质量存在数量级的差异。尽管如此，栲种子还是以中等质量的种子(0.40~0.70 g)为主，所占比例为52.19%，而中等质量的种子被认为在整个种子幼苗转化过程中具有更高的适合度^[7]。此外，栲种子质量存在很大的年际变异(图 3a)，种子平均质量随着产量的升高而降低(图 4a)。由于受到资源限制，植物种子产量与种子质量之间往往存在着权衡^[15]。植物结实是一个资源消耗的过程，维持大量种子生产在一定程度上可能牺牲种子质量。此外，本研究还发现，2019和2020年的平均种子质量小于2018和2021年，其原因可能是2018年的大年结实事件大量消耗了母树累积的资源，需要花费一定时间重新贮存资源以便下一次大量生产种子^[16-17]。该结果也进一步说明了在资源有限的情况下，植物种群的大量结实可能导致种子质量的降低，其关联的生态学后果值得关注。比如，前期研究结果表明栲大年结实所导致的种子质量的降低对种子萌发以及幼苗的建成都具有持续的负面影响^[8]。

种子高宽比是表征种子形态的重要指标，其值越接近于1，种子形状就近似于球形。本研究发现，栲种子的高宽比均值为1.18，表明栲种子整体上为长球形的形态特征。尽管如此，栲种子的高宽比变化范围较大，从0.79到1.84。从Gini指数的变异分配来看，这种形态变异主要来自于个体间，与青冈(Cyclobalanopsis glauca)、秦岭冷杉(Abies chensiensis)等物种相似^{[12, 18]}。此结果表明栲种子形态特征的变异在个体间更大，遗传因素可能在其中起主要的作用。此外，栲种子的形态特征在年际间比较稳定，受到种子产量影响较弱。此结果表明栲种子的高度和宽度是协同变化的，种子质量的增加或降低都难以导致种子形状改变。尽管如此，目前对植物种子形态变异的生态学意义的认识还十分薄弱，未来应该予以更多关注。

缙云山栲种子生产具有比较明显的“大小年”现象，间隔期为3~4 a。尽管如此，种子产量的年际变异相对较低，结实小年也有一定数量的种子生产。种群中不同结实个体的结实能力具有很大的差异，个体间结实同步性较低。栲种子质量和高宽比具有很高的种内变异，这种变异主要来自于母树个体间。此外，栲种子质量在年际间具有显著的差异，种子质量随着种子产量的升高而降低。相对来说，栲种子高宽比在年际间更加稳定，并与种子产量没有显著的相关关系。