生态相似种的竞争与共存是群落生态学的核心研究内容之一^[1], 基于生态位分化的物种共存理论是过去几十年研究的重要成果, 对群落生态学的发展起到了重要作用^[2]。有研究认为, 生态位分化是同域分布物种共存的关键^[3]。对北美针叶林中5种林莺属鸟类空间生态位的研究发现, 尽管它们的栖息地相同, 食性也类似, 但它们在针叶林的不同部位取食和营巢, 存在空间生态位分离^[1];而对四川南充太和几种鹭科鸟类在繁殖期的生态位研究发现, 它们在繁殖时期能共存的主要原因是在繁殖时间上相互错开^[4]。对鸟类食性生态位^[5]、空间分布生态位^{[1, 6]}和巢址选择生态位^{[4, 7]}等方面的研究成果促进了对鸟类如何分配资源、避免竞争的理解; 但对鸟类混种群种间生态位的研究目前还较少。

鸟类混种群(mixed-species flocks)是热带、亚热带森林中一种常见的鸟类集群结构^[8], 在中国南方森林生态系统中, 以灰眶雀鹛(Alcippe morrisonia)为核心种的混合群是华南森林地区最常见的鸟类混种群形式^[9], 混种群中的常见种, 如红头穗鹛(Stachyris ruficeps)、红嘴相思鸟(Leiothrix lutea)和栗耳凤鹛(Yuhina castaniceps)等与核心种灰眶雀鹛之间不仅亲缘关系较近, 而且形态相似, 食性相近, 是生态位上极为相近的种^[10]361-481。因此, 鸟类混种群这一特殊物种共存形式是研究鸟类共存的良好载体, 尤其是关于繁殖生态位的研究对理解形态相近、生态需求相似物种的竞争与共存具有重要意义^[2]。笔者以亚热带森林中林下常见混种群鸟类为研究对象, 尤其关注常见混种群核心种灰眶雀鹛与其他鸟类在筑巢栖息地、筑巢基质和筑巢高度上的生态位分离情况, 为阐明混种群鸟类如何共存提供理论依据。

1 材料与方法 1.1 研究区概况

选择广东鼎湖山国家级自然保护区(以下简称鼎湖山)和广东同乐大山省级自然保护区(以下简称同乐大山)作为研究地。鼎湖山位于广东省肇庆市, 地理坐标为23°09′21″~23°11′30″ N, 112°30′39″~112°33′41″ E, 总面积约为1 155 hm²。地形为起伏的山地丘陵, 整个山体呈东北—西南走向。该区属南亚热带季风湿润气候区, 年平均气温为20.9 ℃, 年降水量为1 955 mm, 年均相对湿度为80.80%, 年均蒸发量为1 115 mm, 4月到9月为雨季, 11月至翌年1月为旱季, 干湿季明显。鼎湖山自然植被类型多样, 最典型的是已有400 a保护历史的南亚热带季风常绿阔叶林, 另外还包括针阔混交林、常绿针叶林、河岸林、少量成片竹林和常绿灌丛等类型^[11]。

同乐大山位于广东省云浮市郁南县东北部, 地理坐标为22°57′48″~23°09′45″ N, 111°37′10″~111°43′12″ E, 总面积为7 453 hm², 区内最高海拔为814 m, 属丘陵低山区。同乐大山属南亚热带季风气候区, 季风较明显, 气候温和, 雨量充沛; 年均气温为21.4 ℃, 年均降水量为1 433 mm, 年均相对湿度高达87.00%, 区内植物类型丰富, 以南亚热带常绿阔叶林为主, 并有针阔混交林、常绿针叶林和常绿灌丛类型^[12]。

1.2 研究方法

根据周放^[13]的研究, 灰眶雀鹛在鼎湖山的繁殖期为4—6月, 笔者的研究时间为2016年3月1日至6月28日(共120 d)和2017年3月5日至6月25日(共113 d), 连续调查2 a。采用系统搜寻对林下草本、藤本、灌木和低矮乔木等生境进行搜寻, 同时通过亲鸟衔巢材、携食回巢及突然惊飞等相关行为确定鸟巢位置。发现鸟巢时, 如不能通过巢内雏鸟或鸟卵判定为何种鸟巢或为空巢时, 在距巢0.5~1.2 m的低矮乔木或灌木上安放摄像机(Ecustomers BV01微型摄像机, 最高分辨率为1 920×1 080), 通过摄像机进行24 h跟踪, 此次研究共用摄像机15台。另外, 记录所处的繁殖阶段、筑巢林地、筑巢基质和筑巢高度等相关信息, 并用GPS定位。由于在鼎湖山灰眶雀鹛最大筑巢高度为1.46 m^[13], 广西弄岗灰眶雀鹛筑巢高度也在2.0 m以下^[14], 所以, 此次研究只记录筑巢高度在2.5 m以下的鸟巢, 偶尔有在高大乔木、树洞、石缝和溪流边等基质发现的鸟巢不纳入统计分析对象。

1.3 生态位维度划分

根据林下鸟繁殖期筑巢利用的资源类型, 将繁殖生态位分为筑巢林地、筑巢基质和筑巢高度3个维度, 每个生态维度有不同的资源谱(resource spectrum), 记录林下鸟类在每种资源中出现的次数。两地生态环境及群落组成的差异导致资源等级数存在差异。两地生态位参数组成情况如下:

(1) 筑巢林地:在鼎湖山, 筑巢林地常有常绿阔叶林、针阔混交林、常绿针叶林和其他林型(如河岸林和竹林等, 在这些林型中发现的鸟巢少, 全部归并在一起); 同乐大山只有常绿阔叶林、针阔混交林和常绿针叶林3个资源等级数。

(2) 筑巢基质:在鼎湖山和同乐大山, 林下鸟类筑巢基质有地面、草本、灌木、低矮乔木和其他类型(主要是竹本和蕨类)等, 共5个资源等级数。

(3) 筑巢高度:两地筑巢高度均分为0(地面筑巢鸟类)、>0~1.0、>1.0~2.0和>2.0 m共4个资源等级数。

1.4 数据处理

生态维度的利用频次指鸟类在某种资源类型上的筑巢数量与在所有资源类型上的筑巢总数之比。在计算林下鸟繁殖生态位宽度和重叠指数时, 为了排除偶然因素的影响, 对于鸟巢个数只有1的鸟种, 不计算其繁殖生态位宽度及与其他鸟种的生态位重叠值。白喉短翅鸫(Brachypteryx leucophris)、橙头地鸫(Zoothera citrina)和画眉(Garrulax canorus)均只记录到1巢, 不列为分析对象。采用以香农-威纳多样性指数为基础的生态位宽度指数公式计算鸟类在每个维度上的生态位宽度^[15], 公式如下:

$ {B_i} = \frac{{{\rm{lg}}\sum {} {N_{ij}} - (1/\sum {} {N_{ij}})(\sum {} {N_{ij}}{\rm{lg}}{N_{ij}})}}{{{\rm{lg}}r}}。$

(1)

式(1)中, B_i为第i个鸟种的生态位宽度; N_ij为第i种鸟在j资源位筑巢的个数; r为生态位资源等级数, 生态位宽度指数范围为0~1, 该指数越接近1表明生态位越宽, 越接近0表明利用的资源等级数越少。生态位重叠值计算采用Schoener公式^[16]:

$ {O_{ik}} = 1 - \frac{1}{2}\sum\limits_{{\rm{ }}j = 1}^{{\rm{ }}r} {} |{P_{ij}} - {P_{kj}}|。$

(2)

式(2)中, O_ik为2个鸟种的生态位重叠值, 取值范围为0~1, 0表示不同物种对资源利用完全不重叠, 1表示完全重叠, P_ij和P_kj分别表示i和k鸟种利用j资源占利用总资源等级的比例。

2 结果与分析 2.1 鸟巢种类

于2016—2017年繁殖期, 在鼎湖山和同乐大山自然保护区共发现林下繁殖鸟类11种, 共计鸟巢98个, 其中, 鼎湖山记录到7种68巢; 同乐大山记录到7种30巢; 两地鸟巢数最多的鸟种同为林下优势种灰眶雀鹛, 分别记录到56和16巢(表 1), 两地优势种灰眶雀鹛平均巢密度分别为1.65和3.43巢·hm^-2。

2.2 生态位宽度

在筑巢林地上鸟类的生态位平均宽度为0.49±0.06(n=10), 其中, 生态位宽度最大的鸟种是灰眶雀鹛, 在鼎湖山和同乐大山它的生态位宽度值分别为0.66和0.71;在鼎湖山, 生态位宽度最窄的鸟是绿翅短脚鹎(Hypsipees mcclellandii)和红嘴相思鸟, 其值均为0.46;在同乐大山, 生态位宽度最窄的鸟是栗耳凤鹛, 它只在针阔混交林中筑巢。在两个研究地, 针阔混交林是灰眶雀鹛繁殖期筑巢使用频率最大的林地, 在鼎湖山达到66.07%, 在同乐大山达68.75%;而常绿针叶林是灰眶雀鹛繁殖期筑巢使用频次最低的林地, 在鼎湖山和同乐大山分别为1.79%和6.25%(表 2~3)。

在筑巢基质上鸟类的生态位平均宽度为0.36±0.08(n=10), 其中, 生态位宽度最大的鸟还是灰眶雀鹛, 在鼎湖山和同乐大山其生态位宽度值分别为0.59和0.82, 它喜欢在常绿灌木基质筑巢; 在鼎湖山, 生态位宽度最窄的鸟是棕颈钩嘴鹛(Pomatorhinus ruficollis), 它只利用地面筑巢; 在同乐大山, 生态位宽度最窄的鸟是白尾蓝地鸲(Cinclidium leucurum)和栗耳凤鹛, 两者均只利用地面筑巢。红嘴相思鸟喜欢在竹林和蕨类植物上筑巢, 红头穗鹛喜欢在草本植物上筑巢, 绿翅短脚鹎喜欢在低矮乔木上筑巢(表 2~3)。

在筑巢高度上鸟类的生态位平均宽度为0.34±0.10(n=10), 其中, 生态位宽度最大的鸟仍然是灰眶雀鹛, 在鼎湖山和同乐大山其生态位宽度值分别为0.67和0.62, 它的筑巢高度多在1 m以下, 其次是>1.0~2.0 m高度; 绿翅短脚鹎多在1 m以上高度筑巢, 棕颈钩嘴鹛、白尾蓝地鸲和栗耳凤鹛在地面筑巢, 在筑巢高度上, 与灰眶雀鹛存在竞争的是红头穗鹛和红嘴相思鸟(表 2~3)。

2.3 生态位重叠

在筑巢林地上, 鼎湖山林下5种鸟类相互间的生态位重叠指数平均值为0.85±0.01(n=10), 生态位重叠最大的是绿翅短脚鹎与红嘴相思鸟以及红头穗鹛与棕颈钩嘴鹛，重叠较小的是灰眶雀鹛与红头穗鹛以及灰眶雀鹛与棕颈钩嘴鹛; 同乐大山林下5种鸟类种间生态位重叠指数平均值为0.76±0.02(n=10), 生态位重叠最大的是红头穗鹛与灰眶雀鹛, 最小的是白尾蓝地鸲与栗耳凤鹛(表 4~5)。

在筑巢基质上, 鼎湖山林下5种鸟类相互间的生态位重叠指数平均值为0.20±0.08(n=10), 生态位重叠最大的是灰眶雀鹛与绿翅短脚鹎, 而棕颈钩嘴鹛与灰眶雀鹛、红嘴相思鸟、红头穗鹛及绿翅短脚鹎不存在生态位重叠, 红头穗鹛与绿翅短脚鹎亦不存在生态位重叠; 同乐大山林下5种鸟类种间生态位重叠指数平均值为0.23±0.12(n=10), 生态位重叠最大的是白尾蓝地鸲和栗耳凤鹛, 两者均在地面筑巢, 白尾蓝地鸲分别与红头穗鹛、红嘴相思鸟、灰眶雀鹛没有重叠, 栗耳凤鹛分别与红头穗鹛、红嘴相思鸟、灰眶雀鹛也没有重叠(表 4~5)。

在筑巢高度上, 鼎湖山林下5种鸟类相互间的生态位重叠指数平均值为0.26±0.09(n=10), 生态位重叠最大的是灰眶雀鹛与红嘴相思鸟, 棕颈钩嘴鹛分别与灰眶雀鹛、红嘴相思鸟、红头穗鹛和绿翅短脚鹎不存在生态位重叠; 同乐大山林下5种鸟类种间生态位重叠指数平均值为0.35±0.20(n=10), 生态位重叠最大的是白尾蓝地鸲和栗耳凤鹛, 白尾蓝地鸲分别与红头穗鹛、红嘴相思鸟、灰眶雀鹛没有重叠, 栗耳凤鹛分别与红头穗鹛、红嘴相思鸟、灰眶雀鹛也没有重叠(表 4~5)。

3 讨论

为了避免竞争, 同域分布的共存物种需要在生态维度上分离^[17]。然而, 是在所有生态位上分离, 还是在某些生态位上分离, 需要更多研究^[18]。在笔者所研究的7种鸟类中, 灰眶雀鹛、红头穗鹛、栗耳凤鹛、红嘴相思鸟和棕颈钩嘴鹛5种鸟是混种群的常见种, 在一起觅食^[9], 并且均以昆虫为主要食物^[10]361-481, 它们间的生态位关系很值得研究。通过对广东鼎湖山和同乐大山两地林下鸟类的研究发现, 虽然它们在筑巢林地上的生态位重叠程度高, 但几种鸟在筑巢基质和筑巢高度两个维度上的生态位重叠较低。从鸟类的筑巢基质上看, 灰眶雀鹛分别与棕颈钩嘴鹛和白尾蓝地鸲的生态位完全没有重叠, 灰眶雀鹛利用常绿灌木, 红头穗鹛利用草本植物, 红嘴相思鸟利用竹林, 而棕颈钩嘴鹛和栗耳凤鹛利用地面。从鸟类的筑巢高度上看, 灰眶雀鹛多利用2.0 m以下高度, 红头穗鹛对1 m以下高度的利用频次最高, 棕颈钩嘴鹛和栗耳凤鹛在地面筑巢, 它们与灰眶雀鹛在筑巢高度生态位上重叠很小。蒋德梦等^[14]在广西的研究发现, 灰眶雀鹛筑巢在大叶朴树(Celtis koraiersis)上, 巢高平均为95 cm, 鸟常常用草或者滕将巢固定在树上。生态位重叠指数反映了不同物种对资源利用的相似程度, 也在一定程度上反映了它们之间潜在的竞争程度^[5]。混种群核心种灰眶雀鹛与其他鸟种间的筑巢林地、筑巢基质和筑巢高度等繁殖生态位重叠程度小, 这反映了从表面上看这类混种群的几个种均以昆虫为食且多在林下活动, 但事实上其繁殖生态位的种间竞争并不强。这就不难理解在以灰眶雀鹛为核心种的混种群中, 灰眶雀鹛可以与棕颈钩嘴鹛、红头穗鹛等鸟类共存。

至于生态位宽度, 无论是在鼎湖山还是在同乐大山, 在7种鸟类中, 灰眶雀鹛的筑巢林地和筑巢基质生态位宽度最大(表 2~3)。在鼎湖山灰眶雀鹛的筑巢高度生态位宽度也最大, 在同乐大山灰眶雀鹛的筑巢高度生态位宽度仅小于红嘴相思鸟。这说明作为混种群中的核心种, 灰眶雀鹛在筑巢林地、筑巢基质和筑巢高度上要求不严。生态位宽度代表着物种对资源利用的多样化程度, 一定程度上也反映该物种的适应能力^[4-5], 从筑巢林地、筑巢基质和筑巢高度上看, 灰眶雀鹛的繁殖适应能力是很强的。

对海南尖峰岭热带森林鸟类混种群生态位的研究发现, 鸟类还可以通过组成混种群来扩展生态位, 即与不混群的同种鸟相比, 混种群中的鸟觅食生态位可以向水平生态位和垂直生态位上扩展^[9]。笔者研究结果还表明灰眶雀鹛的繁殖生态位较宽, 它与混种群中其他物种的繁殖生态位重叠小。综合这些研究结果, 认为华南森林林下鸟类混种群物种间可以通过生态位分化来避免竞争, 从而更大地提高觅食效率, 发挥混种群的优势, 以此共存^[9]。

致谢：感谢广东鼎湖山国家级自然保护区和广东同乐大山省级自然保护区对于该项研究的大力支持和协助, 尤其感谢鼎湖山树木园范宗骥、程德洪、张德昌等几位老师在野外工作中的帮助。感谢广东省生物资源应用研究所张强、赵岩岩等同志在野外工作中给予的帮助, 感谢广东省生物资源应用研究所Daniel R. Gustafsson博士帮助修改英文摘要!