2. 青岛市农村环境工程研究中心, 山东 青岛 266019;
3. 青岛农业大学生命科学学院, 山东 青岛 266019
2. Qingdao Engineering Research Center for Rural Environment, Qingdao 266109, China;
3. College of Life Science, Qingdao Agricultural University, Qingdao 266109, China
多环芳烃(polycyclic aromatic hydrocarbons, PAHs)是由2个或2个以上苯环组成的有机污染物[1]。PAHs主要由有机材料的不完全燃烧产生，因具有持久性、远距离迁移性和致癌性而成为全球范围内最普遍存在和最受关注的污染物[2]。PAHs的产生大多来自于人为活动，例如化石燃料燃烧、石油排放、汽车尾气、垃圾焚烧、生物质燃烧、石油精炼、焦炭和沥青生产以及铝生产[3-5]。土壤是PAHs最重要的环境载体，承担了90%以上PAHs的环境负荷[6]。土壤PAHs污染可能来自于大气中的PAHs，尤其是在城市中心的交通要地，释放到大气中的PAHs通过降水在土壤中积累[7]。来自于燃料和石油中的PAHs也会迅速附着在土壤颗粒上，并在其中积累[8]。由于它们具有较长的半衰期和高度稳定的化学结构，容易在土壤中积累且很难降解[3]。污染土壤中PAHs的消散可能是挥发、不可逆的吸附、浸出、植物积累和生物降解[9]，但含有3个及3个以上苯环的PAHs在土壤中有较强的吸附性[7]。土壤中PAHs的浓度和组成可以提供评估污染水平、排放源和健康风险的必要信息[10]。
菠菜(Spinacia oleracea)是较为常见的蔬菜之一，对于种植环境的要求很低，但人们对污染土壤中种植菠菜的健康风险研究并不深入。对于菠菜的研究多集中在肥料施加和重金属污染对菠菜生长的影响方面，有研究发现有机无机肥配施处理能更好地调节土壤氮素释放，促进菠菜生长[11]；高浓度Cd会抑制菠菜生长，低浓度Cd处理对菠菜生长具有刺激作用，使株高显著上升[12]。关于菠菜中有机污染物的研究认为，有机磷农药毒死蜱在冬季大棚菠菜中的降解速度显著慢于在春季大棚和露地栽培菠菜中的降解速度[13]；邻苯二甲酸酯、双酚A单一污染对菠菜种子萌发指标的影响表现为低促高抑，与单一污染相比，复合污染加剧了菠菜种子萌发的促进或抑制程度[14]。对于菠菜在PAHs污染土壤中种植的相关研究并不多，笔者选取菠菜为研究对象，采集、制备不同PAHs污染程度和来源的土壤，采用盆栽实验方法测定不同土壤中种植的菠菜地上部与地下部中PAHs含量及组成，分析不同环数PAHs在菠菜中的富集系数，比较不同PAHs来源土壤种植菠菜中PAHs组成、富集系数及终生致癌风险的差异，评估不同年龄人群食用菠菜的终生致癌风险。
1 材料与方法 1.1 土壤采集与制备研究选取山东青岛大沽河沿岸某林地、山东青岛胶州地区某蔬菜基地以及山东潍坊诸城某热电厂周边农田采集土壤，分别为轻度、中度和重度PAHs污染土壤，记为T1、T2和T3。3种采集土壤各项理化性质见表 1。柴油中含有多种PAHs[15-16]，在相对洁净的T1土壤中加入不同质量的柴油以配制柴油来源的PAHs污染土壤，分别记为T4和T5，T4和T5土壤中柴油的添加比例分别为10和15 mL·kg-1，老化2个月后T4和T5土壤中PAHs含量分别为612.7和826.6 ng·g-1，为中度污染土壤，与同为中度污染但污染来源不同的T2土壤形成对比。
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表 1 3种采集土壤的理化性质 Table 1 hysical and chemical properties of soils |
2016年9月，将5种供试土壤风干后过2 mm孔径筛，取3.5 kg土壤于直径16 cm、高14 cm盆中，每种供试土壤种植设置5个平行。加入适量水使土壤湿润后，向盆中均匀撒入菠菜种子，播种后在盆中覆盖一层细沙，移至塑料棚中以保持种子发芽适宜温度。菠菜播种2~3 d后发芽，1周后生长出2片小叶，随后间苗使每盆中菠菜苗数量均为10棵，生长过程中施加适量有机肥，每隔3 d用等量蒸馏水浇灌，保持土壤持水量为40%。菠菜种植6周后收获，在每个盆栽中收集土壤和菠菜样品，菠菜需经蒸馏水洗涤数次至净，土壤和菠菜样品冷冻干燥，土壤样品过2 mm孔径筛后干燥保存，菠菜样品经研磨后干燥保存。
1.3 样品中PAHs测定及高效液相色谱分析条件取2 g土壤样品于玻璃离心管中，加入10 mL二氯甲烷，超声萃取1 h，以4 000 r·min-1(离心半径10 cm)离心10 min，取3 mL上清液过层析柱(上层4 g无水硫酸钠，下层4 g中性硅胶)净化。取一定量植物样品于玻璃离心管中，用10 mL二氯甲烷与正己烷混合液(体积比1 :1)超声萃取30 min，萃取3次，收集萃取液，采用层析柱(自上而下为4 g无水硫酸钠、2 g酸性硅胶、4 g中性硅胶)净化。土壤和植物样品过柱净化后，用15 mL二氯甲烷与正己烷混合液(体积比1 :1)洗脱。洗脱液于40 ℃恒温条件下浓缩近干，用甲醇定容至2 mL，过0.22 μm孔径滤膜后，采用高效液相色谱紫外/荧光串联方法(HPLC/UV-FLD)检测。
1.4 富集系数计算研究利用KHAN等[17]的方程，确定了菠菜地下部与地上部中PAHs的富集系数。地下部富集系数(RCF, FRC)和地上部富集系数(SCF, FSC)计算公式分别为
| $ {F_{{\rm{RC}}}} = {c_{{\rm{root}}}}/{c_{{\rm{soil}}}}, $ | (1) |
| $ {F_{{\rm{SC}}}} = {c_{{\rm{shoot}}}}/{c_{{\rm{soil}}}}。$ | (2) |
式(1)~(2)中，croot和cshoot分别为菠菜地下部和地上部中PAHs含量, ng·g-1；csoil为土壤中PAHs含量，ng·g-1。
1.5 终生致癌风险评估PAHs的致癌风险由其相对于苯并(a)芘(BaP)的毒性当量因子(TEFs)与PAHs浓度相乘得到的BaP当量含量(BaPeq)表示[17]。不同年龄人群食用污染土壤种植菠菜的终生致癌风险(ILCR, RILC)计算公式为
| $ {\rm{Ba}}{{\rm{P}}_{{\rm{eq}}}} = {C_i} \times {F_{{\rm{TE}}, i}}, $ | (3) |
| $ {R_{{\rm{ILC}}}} = {\rm{Ba}}{{\rm{P}}_{{\rm{eq}}}} \times {R_{\rm{I}}} \times {F_{\rm{E}}} \times {D_{\rm{E}}} \times {F_{\rm{S}}} \times {F_{\rm{C}}}/({W_{\rm{B}}} \times {T_{\rm{A}}})。$ | (4) |
式(3)~(4)中，FTE, i为某PAHs化合物的毒性当量因子; 其余参数含义和取值见表 2。
2 结果与讨论 2.1 种植土壤中PAHs含量与组成5种种植菠菜土壤中PAHs含量与组成见表 3。
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表 3 不同土壤中PAHs含量和占比 Table 3 PAHs concentrations and relative contributions of individual PAH compounds or of PAHs with different numbers of rings to total PAHs |
研究测定了美国环保局提出优先控制的16种PAHs化合物含量，包括萘(NAP)、苊(ACE)、苊烯(ACY)、芴(FLU)、菲(PHE)、蒽(ANT)、荧蒽(FLA)、芘(PYR)、苯并(a)蒽(BaA)、(CHR)、苯并(b)荧蒽(BbF)、苯并(k)荧蒽(BkF)、BaP、二苯并(a, h)蒽(DBA)、茚并(1, 2, 3-cd)芘(IPY)和苯并(g, h, i)苝(BPE)。土壤中PAHs总量在330.0~2 354.8 ng·g-1范围内，其中T1土壤含量最低，T3土壤含量最高。除T3土壤外，其他4种种植土壤中PAHs含量均低于1 000 ng·g-1。根据土壤中PAHs含量标准[21]，总量在200~600 ng·g-1范围内为轻度污染，在>600~1 000 ng·g-1范围内为中度污染，>1 000 ng·g-1为重度污染。即T1为轻度污染土壤，T3为重度污染土壤，T2、T4和T5为中度污染土壤。时慧敏[23]研究表明，土壤游离氧化铁和蛋白质含量是影响土壤吸附全氟有机酸能力的首要因素，pH值、总碳含量和富里酸含量是影响土壤吸附全氟有机酸的次要因素，而阳离子交换量对土壤吸附能力没有明显影响。通过Pearson相关性分析可知，笔者研究中土壤各理化性质指标与PAHs含量不存在相关关系，即理化性质不是土壤中PAHs含量存在差异的主要影响因素。
2.2 菠菜各部位中PAHs含量菠菜地上部和地下部中PAHs含量见图 1。在5种土壤中种植的菠菜地上部中16种PAHs总量在72.8~516.9 ng·g-1范围内，地下部中总量在153.4~1 101.6 ng·g-1范围内，由于菠菜在棚内种植，暂且不考虑叶片从大气中吸收的PAHs含量。T3土壤种植的菠菜PAHs含量最高，T1土壤种植的菠菜PAHs含量最低。
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图 1 不同土壤种植菠菜各部位中PAHs总含量 Figure 1 Σ16PAHs in each part of spinach grown in different soils T1、T2、T3分别为采集的轻度、中度、重度PAHs污染土壤，T4和T5土壤由T1土壤中分别加入10和15 mL·kg-1柴油后老化2个月制得。直方柱上方英文小写字母不同表示处理间PAHs含量差异显著(P < 0.05)。 |
采用Pearson相关性分析方法进行土壤和菠菜各部位中PAHs含量的相关分析。种植土壤中PAHs含量与菠菜各部位中PAHs含量均存在极显著正相关关系(P < 0.01)，这与其他研究结果一致。有报道称，小白菜根与叶中PHE、FLA和BaP含量随土壤PAHs含量的增大而增大[24]。SHEN等[25]研究也发现植物中16种PAHs总量与土壤和大气中PAHs含量存在显著正相关关系。然而，张天彬等[26]发现莴苣和卷心菜等其他蔬菜中PAHs含量与土壤PAHs含量间不存在相关关系，这可能是由于种植土壤中PAHs含量为233.0 ng·g-1，属轻度污染土壤。土壤污染程度可能对蔬菜和土壤PAHs含量间的相关关系产生影响。
2.3 菠菜中PAHs组成菠菜地下部和地上部中PAHs组成见图 2。
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图 2 不同类型土壤中种植菠菜地上部和地下部中PAHs占比 Figure 2 Relative contributions of PAHs in spinach underground and aboveground in different soils T1、T2、T3分别为采集的轻度、中度、重度PAHs污染土壤，T4和T5土壤由T1土壤中分别加入10和15 mL·kg-1柴油后老化2个月制得。 |
菠菜地上部和地下部中3环和4环PAHs占PAHs总量的比例较高，在地下部中3环和4环PAHs占比分别为43.8%~78.7%和16.2%~46.3%，在地上部中3环和4环PAHs占比分别为44.2%~81.6%和13.6%~42.6%。2环、5环和6环PAHs在地上部和地下部中质量分数均相对较低。研究发现，在松针中3环和4环PAHs占比在65%~95%范围内[27]。郜红建等[28]也发现在胡萝卜、菠菜和茄子中3环PAHs占比分别为65.9%、66.2%和64.5%，因此3环和4环PAHs是蔬菜及其他植物中主要的PAHs化合物。菠菜中低环PAHs占比较大，可归因于土壤中低环PAHs具有较大的水溶性、挥发性和生物利用率[29]。
5种土壤种植菠菜地上部中致癌PAHs含量和占比见图 3。5种土壤种植菠菜地上部为可食部位，其中致癌PAHs含量在18.5~41.8 ng·g-1范围内，占PAHs总量的比例在5.4%~30.6%范围内。其中，T1土壤种植菠菜地上部致癌PAHs含量最低，T5土壤种植菠菜最高。但T3土壤种植菠菜地上部致癌PAHs占比最低，T4土壤种植菠菜最高。蔬菜中致癌PAHs含量标准目前较缺乏，但捷克提出蔬菜中致癌PAHs的容许含量为2 ng·g-1[30]。根据此标准，5种土壤种植菠菜地上部可食部位中PAHs含量均超标。加入柴油配置的柴油污染土壤种植的菠菜地上部中致癌PAHs含量和占比均较高，因此使用柴油污染土壤种植菠菜对人体健康危害更大。
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图 3 不同类型土壤中种植菠菜地上部致癌PAHs含量与占比 Figure 3 The concentration and contribution of carinogenic PAHs in aboveground of spinach grown in different soils T1、T2、T3分别为采集的轻度、中度、重度PAHs污染土壤，T4和T5土壤由T1土壤中分别加入10和15 mL·kg-1柴油后老化2个月制得。 |
不同土壤种植菠菜中PAHs富集系数见表 4。地下部富集系数在0.32~0.48范围内，地上部富集系数在0.14~0.30范围内，地下部富集系数高于地上部(P < 0.05)。由于PAHs不能到达根表皮的木质部，所以PAHs由根到茎叶的传输较困难[31]。地下部和地上部中2~4环PAHs的富集系数显著高于5~6环PAHs (P < 0.05)，由于5~6环PAHs化合物与土壤有机质有密切联系，且易于被土壤中的黑碳吸附，较难进入植物细胞中[31-33]。5~6环PAHs的可利用性和摄取率较低，所以其在地上部和地下部中的富集系数较低[17, 34]。SAMSØE-PETERSEN等[35]研究指出，几种作物对土壤中BaP的富集系数随土壤污染负荷的提高而减小。笔者对土壤中PAHs初始含量和菠菜地上部、地下部富集系数分别进行相关性分析可得，其初始含量与富集系数不存在相关关系；对土壤有机质含量与菠菜地上部、地下部富集系数分别进行相关性分析可得，有机质含量与富集系数不存在相关关系。有研究发现，生长于低有机质黏土中的作物狄氏剂含量明显高于生长于高有机质黏土中的作物[36]。
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表 4 菠菜各部位PAHs富集系数 Table 4 Transfer facters of PAHs in spinach |
在5种土壤中种植菠菜地上部中PAHs的毒性当量含量BaPeq见表 5。菠菜地上部中BaPeq在3 361.4~13 231.3 ng·kg-1范围内。T3土壤种植菠菜中PAHs含量最高，但T4和T5土壤种植菠菜中TEFs较大的化合物含量较高，导致T4和T5土壤种植菠菜中BaPeq高于T3土壤种植菠菜(P < 0.05)。
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表 5 不同类型土壤种植的菠菜地上部中PAHs毒性当量含量(BaPeq) Table 5 BaPeq in aboveground part of spinach grown in different soils |
儿童、青少年、成人和老年人食用不同土壤种植菠菜的终生致癌风险(ILCR)见表 6。
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表 6 不同类型土壤种植菠菜中PAHs终生致癌风险(ILCR) Table 6 ILCR values of PAHs for people with different age through ingestion of spinach grown in different soils |
当ILCR低于10-6为不存在潜在致癌风险，当ILCR在10-6~10-4范围内为存在潜在致癌风险，当ILCR高于10-4为存在严重致癌风险[35, 37-39]。儿童食用T4和T5土壤种植菠菜存在潜在致癌风险；青少年食用T5土壤种植菠菜存在潜在致癌风险；成人食用5种土壤种植菠菜均存在潜在致癌风险，其中食用T2土壤种植菠菜ILCR值最低，T5最高；老年人食用T3、T4和T5土壤种植菠菜存在潜在致癌风险。对不同年龄人群食用T5土壤种植菠菜的ILCR进行比较可知，成人食用后致癌风险最高，其余依次为老人、儿童和青少年。食用污染土壤种植的蔬菜均有可能存在潜在的致癌风险。
韩国有研究表明，成人食用高PAHs含量海洋生物的ILCR值为9×10-7[40]，比笔者研究中食用T5土壤种植菠菜的致癌风险略低。西班牙有研究认为成人摄入含PAHs食物的ILCR值为5.0×10-5[41]，略高于笔者的研究。已有较多案例表明食物中含有PAHs并存在潜在致癌风险，对于如何保障食品安全来降低健康风险需引起更多关注。该研究仅考虑柴油污染土壤中PAHs对于土壤及菠菜中PAHs富集特征和健康风险的影响，针对柴油中其他物质对健康的可能影响有待进一步研究。
3 结论(1) T3土壤种植的菠菜各部位中PAHs含量最高，T1土壤种植菠菜中PAHs含量最低。种植土壤中PAHs含量与菠菜地上部和地下部中PAHs含量存在显著正相关关系。
(2) 菠菜地上部和地下部中均为3环和4环PAHs化合物含量和占比最高。在2种柴油污染土壤T4和T5种植菠菜中，致癌PAHs含量和占比最高。菠菜地上部和地下部中3~4环PAHs化合物的富集系数均高于5~6环PAHs。
(3) 儿童、成人和老年人食用T4和T5土壤种植菠菜均存在终生致癌风险；成人和老年人食用T3土壤种植菠菜存在终生致癌风险；除成人外，其他人群食用T1和T2土壤种植的菠菜不存在终生致癌风险。不同年龄人群食用T4和T5土壤种植菠菜的终生致癌风险值高于其他土壤。对T5土壤种植的菠菜，ILCR值高低顺序为成人>老年人>儿童>青少年。
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