土壤呼吸是陆地生态系统第2大碳通量, 每年全球土壤呼吸释放的碳量约为75~80 Pg, 是化石燃料燃烧释放CO₂的约10倍^[1]。土壤呼吸的微弱变化将会在很大程度上影响陆地生态系统碳循环过程^[2]。因此, 土壤呼吸对环境变化的响应受到越来越多的关注^[3]。降雨作为重要的非生物因素, 对土壤呼吸具有较强的调节作用^[3]。在降雨接触地表及水分下渗过程中, 降雨会对土壤呼吸产生脉冲式的激发效应, 即脉冲效应^[4]。BIRCH^[5]早在1964年就观测到这一现象, 因此又称为“Birch效应”。从区域乃至全球尺度上看, 降雨脉冲事件导致的土壤呼吸增量可占全年土壤呼吸的6%~21%^[6]。因此, 土壤呼吸脉冲效应在全球变化背景下陆地生态系统碳循环预测方面具有重要地位。脉冲效应的幅度可能与降雨强度、持续时间、不同生态系统以及生物、非生物因素的差异有关^[7-8]。但是, 目前关于土壤呼吸脉冲效应的研究更多的是关注降雨变化对土壤呼吸脉冲效应的影响^[6-8], 关于其他因子, 尤其是生物因子对降雨脉冲影响还缺乏充分的认识, 在很大程度上增加了陆地生态系统碳收支评价的不确定性^[9]。

凋落物作为土壤碳输入的主要途径之一, 其输入数量和质量的改变可能会影响激发效应^[10], 其潜在作用主要表现在2个方面:地表凋落物对降雨具有一定的截留作用^[11], 可能会削弱土壤呼吸对降雨的响应强度; 另一方面, 降雨对凋落物中可溶性有机碳具有淋溶作用, 有助于土壤有机碳的快速补充^[12], 进而影响土壤呼吸降雨脉冲效应的幅度。然而, 目前鲜有研究关注地表凋落物对土壤呼吸降雨脉冲的调控作用。亚热带-暖温带过渡区物种丰富, 且对气候变化十分敏感, 在未来气候变化背景下碳循环的调节过程中具有重要地位^[13]。麻栎和水杉由于具有适应能力强、耐瘠薄土壤等优点和良好的水土保持功能, 在我国亚热带-暖温带过渡区有大量栽培^[14], 是该地带比较常见的2个树种。笔者通过在河南鸡公山地区麻栎(Quercus acutissima)林和水杉(Metasequoia glyptostroboides)林中进行不同碳输入处理, 并模拟5 mm降雨事件, 以阐明降雨脉冲效应在不同凋落物水平下的差别, 探索生物因子对土壤呼吸脉冲的影响规律及其调控机理, 为更深入地理解和系统评价亚热带-暖温带过渡区土壤碳循环过程提供数据支持, 为气候变化背景下陆地生态系统碳循环模拟提供理论依据。

研究地位于河南鸡公山自然保护区的波尔登森林公园(北纬31°46′~31°52′, 东经114°01′~114°06′, 平均海拔为210 m), 是我国南北分界线—秦岭—淮河一线上的一个典型区域。该地区由于地处北亚热带边缘, 受东亚季风气候影响, 具有典型的亚热带向暖温带过渡的季风气候, 四季分明。1951—2013年该地区年均温为15.3 ℃, 气温最低月(1月)均温为1.9 ℃, 最高月(7月)均温为27.5 ℃, 无霜期为220 d。年均降水量为1 061.7 mm, 大部分集中在5—9月。区内土壤以黄棕壤和黄褐土为主, pH值在5~6之间。该区植被类型属于亚热带常绿、落叶混交林, 由于人类的活动, 原始植被保存很少, 目前主要植被为次生林和人工林。次生林主要乔木有麻栎(Quercus acutissima)、栓皮栎(Quercus variabilis)、槲栎(Quercus aliena)和马尾松(Pinus massoniana)。人工林以水杉(Metasequoia glyptostroboides)为优势种, 该种自1954年开始引种栽培^[15]。

2014年8月在试验地选取麻栎次生林和水杉人工林2种森林类型, 为了去除其他因素的影响, 在每种林型内设置1块20 m×20 m的土壤质地及植被类型相对均一的标准样地。2种林型土壤类型均为黄棕壤。麻栎次生林的林龄约为40 a, 冠层高度约为18.5 m, 林冠郁闭度约为90%, 乔木层以麻栎为优势种, 灌木层优势物种为山胡椒(Lindera glauca)、小叶女贞(Ligustrum quihoui)和菝葜(Smilax china)等, 草本植物有绞股蓝(Gynostemma pentaphyllum)、麦冬(Ophiopogon japonicas)、求米草(Oplismenu sundulatifolius)和显子草(Phaenosperma globosa)。土壤厚度为30~50 cm, 枯枝落叶层厚度为2~4 cm, 土壤表层(0~20 cm)有机质含量为80~100 g·kg^-1。水杉人工林林龄约为25 a, 冠层高度约为23 m, 林冠郁闭度约为78%, 乔木层以水杉为优势种, 林下灌木以山胡椒为主, 草本植物有绞股蓝、求米草和水蓼(Polygonum hydropiper)。土壤厚度为30~50 cm, 枯枝落叶层厚度为1~2 cm, 土壤表层(0~20 cm)有机质含量为60~90 g·kg^-1。

2014年9月5日, 在每个标准样方内选取地势相对平坦的9个1 m×1 m的小样方, 进行凋落物处理。由于该试验需要在相对一致的土壤状况下进行凋落物处理, 因此采用人工添加和去除的方式进行。3种凋落物处理方式如下:(1) 凋落物去除(以下简称去凋):将小样方内地表所有可见凋落物(凋落叶片、树枝和枯草)去除; 麻栎林和水杉林每个样地凋落物(以干重计)的平均去除量分别为1 224和713 g·m^-2。(2) 对照:无任何处理; (3) 凋落物添加(以下简称加凋):将凋落物去除处理中收集的全部凋落物均匀撒在该样方内。凋落物添加量与凋落物去除处理所得到的凋落物质量相同。每种处理设3个重复。每周对去凋样地内的凋落物(包括呼吸环内)进行1次清理, 并放入加凋样地内。所有子样方内均无高大乔木和灌木生长。

自2014年10月5日至20日, 鸡公山地区持续干旱。试验于10月16日09:55开始, 在每个选定样方采用喷壶手工喷撒的方法模拟强度为5 mm的自然降雨(5 L·m^-2), 该强度降雨约占全年降雨量的0.3%。另外, 该地区0~10 mm的降雨强度占该区域近20 a月均降雨次数的61%~92%, 因此, 约5 mm的降雨在该地区具有很高的代表性。喷施速率以地表不发生明显径流为宜, 样方内无明显积水且下渗时间约为5~8 min。

在每个1 m×1 m样方内的中心位置布置1个内径为10 cm、高10 cm的PVC土壤呼吸环, PVC土壤呼吸环插入土中的深度为7 cm。采用LI-8100土壤CO₂通量全自动测量系统(LI-COR公司, 美国)测定土壤呼吸速率。在模拟降雨前(10月16日09:45), 利用2套LI-8100土壤CO₂通量全自动测量系统同时测定麻栎次生林和水杉人工林每个小样方的土壤呼吸, 作为背景值(pre)。09:55开始对麻栎次生林和水杉人工林中的9块小样方依次进行模拟降雨处理。处理完成10 min后依次测定土壤呼吸, 每个土壤呼吸环的测定时间设定为2 min。同时用与LI-8100土壤CO₂通量全自动测量系统配套的土壤温湿度传感器测定土壤10 cm深处温度和5 cm深处湿度(体积含水量)。模拟降雨后土壤呼吸测定时间依次为10、15、20、25、35、45、65、85、115、145、205、265、385、565、925、1 285、1 645、2 005、2 365和3 085 min。取每种处理的3个重复样方的平均值作为该处理的平均土壤呼吸速率。

采用重复测量方差分析(repeat-measurements ANOVA)和LSD多重比较(α=0.05) 检验土壤呼吸速率、温度和湿度在不同处理以及测定时间之间的差异性, 用线性或非线性方程建立土壤呼吸速率(R_s)与土壤温度(t)、土壤湿度(W)之间的单因素关系。采用SPSS 19.0(IBM Corporation, Armonk, NY, USA)软件进行统计分析。

在麻栎次生林和水杉人工林, 同一凋落物处理下, 降雨前与降雨后土壤温度无显著差异(P>0.05, 图 1)。无论降雨前还是降雨后, 凋落物处理对麻栎次生林和水杉人工林土壤温度均无显著影响(P>0.05)。模拟降雨之后, 2种林分土壤湿度都呈先升高后降低的过程, 且2种林分不同凋落物处理土壤水分状况及其对模拟降雨的响应不同。就麻栎次生林而言, 对照和加凋处理土壤湿度在模拟降雨10 min时达到峰值, 分别为6.97%和8.97%, 比降雨前增加5.90和7.80百分点(P < 0.05);去凋处理土壤湿度在降雨45 min时达最高, 达9.95%, 比降雨前增加8.62百分点(P < 0.05);不同处理降雨对土壤湿度的激发效应峰值大小依次为去凋、加凋和对照。模拟降雨前, 对照、加凋和去凋处理土壤湿度无差异; 模拟降雨后整个观测期对照、加凋和去凋处理平均土壤湿度为3.78%、4.66%和5.19%, 去凋处理显著高于对照(P < 0.05, 表 1)。就水杉人工林而言, 对照和加凋处理土壤湿度分别在模拟降雨25和20 min时达到峰值, 分别为17.27%和15.83%, 相比降雨前显著提高7.83和6.50百分点(P < 0.05);去凋处理土壤湿度在降雨10 min时达最高, 达到10.57%, 比降雨前增加1.87百分点, 但未达显著水平(P>0.05)。不同处理降雨对土壤湿度的激发效应峰值大小依次为对照、加凋和去凋。降雨前水杉林凋落物处理对土壤湿度无显著影响(P>0.05);降雨后水杉人工林土壤湿度在3种凋落物处理间存在差异, 对照和加凋处理土壤湿度显著高于去凋处理(P < 0.05, 表 1)。

图 1

图 1 不同凋落物处理2种林分土壤温度、湿度和呼吸速率对降雨的响应 Figure 1 Response of soil temperature, soil moisture and soil respiration rate to simulated rainfall relative to status of litter in Q. acutissima and M. glyptostroboides stands

表 1 Table 1

表 1 降雨后不同凋落物处理的土壤温度、湿度和呼吸速率 Table 1 Soil temperature, soil moisture, and soil respiration rate after rainfall relative to status of litter and type of forest 林分 处理 土壤温度/ ℃ 土壤湿度/ % 土壤呼吸速率/ (μmol·m-2·s-1) 麻栎 对照 17.99±0.06a 3.78±0.30b 2.34±0.14b 加凋 18.07±0.08a 4.66±0.39ab 4.06±0.45a 去凋 18.01±0.08a 5.19±0.62a 2.14±0.21b 水杉 对照 16.94±0.10a 13.09±0.51a 2.15±0.05a 加凋 16.96±0.09a 13.27±0.27a 1.80±0.04b 去凋 16.92±0.10a 9.20±0.14b 1.64±0.03c 就同一种林分而言, 同一列英文小写字母不同表示不同处理间某指标差异显著(P < 0.05)。

表 1 降雨后不同凋落物处理的土壤温度、湿度和呼吸速率 Table 1 Soil temperature, soil moisture, and soil respiration rate after rainfall relative to status of litter and type of forest

模拟降雨和凋落物处理对2种林分土壤呼吸的影响均不一致。就麻栎次生林而言, 降雨对3种凋落物水平下土壤呼吸均存在瞬间的激发效应。模拟降雨10 min时, 对照、加凋和去凋处理土壤呼吸速率均达到峰值, 分别为4.72、11.68和5.12 μmol·m^-2·s^-1, 比降雨前分别增加3.21、9.07和3.53 μmol·m^-2·s^-1(P < 0.05)。这说明由于长期干旱, 低强度降雨能迅速激发土壤呼吸。不同的凋落物处理对降雨导致的激发效应的影响不一样, 加凋处理峰值及增量显著大于对照和去凋处理(P < 0.05)。模拟降雨前凋落物处理对土壤呼吸影响显著, 加凋处理土壤呼吸速率显著高于对照和去凋处理(P < 0.05, 图 1)。降雨处理之后整个时段内, 加凋处理(4.06 μmol·m^-2·s^-1)土壤呼吸速率显著大于对照(2.34 μmol·m^-2·s^-1)和去凋处理(2.14 μmol·m^-2·s^-1, P < 0.001, 表 1)。

就水杉人工林而言, 降雨后对照、加凋和去凋处理土壤呼吸速率与降雨前相比无显著差异(P>0.05)。也就是说, 水杉林3种凋落物水平下土壤呼吸均不存在降雨激发效应。降雨前凋落物处理对土壤呼吸无显著影响; 降雨后, 对照、加凋和去凋处理土壤呼吸速率平均值为2.15、1.80和1.64 μmol·m^-2·s^-1, 不同处理间土壤呼吸均存在显著差异(P<0.05, 表 1)。

由于不同凋落物处理下土壤温度在整个实验过程中存在明显波动(图 1), 且降雨后不同凋落物处理土壤湿度有所不同(表 1), 因此对不同林型土壤呼吸与土壤温度、湿度的关系进行分析。结果表明, 不同的森林类型, 土壤呼吸速率与土壤温度、湿度的相关性不一致。就麻栎次生林而言, 对照、加凋和去凋处理土壤呼吸速率与土壤温度之间相关性均未达显著水平(P>0.05, 图 2, 表 2)。然而, 就水杉人工林而言, 加凋处理土壤呼吸速率与温度呈显著正相关(P < 0.05, 图 2, 表 2)。麻栎林不同凋落物处理土壤呼吸速率与土壤湿度均呈显著正相关(P < 0.05, 图 3, 表 2), 水杉林土壤呼吸速率与土壤湿度的相关性未达显著水平(P>0.05, 图 3, 表 2)。

图 2

图 2 降雨后麻栎林和水杉林不同凋落物处理土壤呼吸速率与土壤温度的相关关系 Figure 2 Relationship between soil respiration rate and soil temperature after rainfall relative to status of litter and type of forest

表 2 Table 2

表 2 土壤呼吸速率与土壤温度、湿度的回归模型 Table 2 Regression of soil respiration rate (Rs) against soil temperature (t) and soil moisture (W) 林分 处理 Rs=aebt Rs=aW+b a b R2 a b R2 麻栎 对照 0.017 0.272 0.075 0.421 0.751 0.785** 加凋 0.044 0.246 0.068 0.863 0.032 0.567** 去凋 0.038 0.221 0.046 0.182 1.194 0.294* 水杉 对照 0.930 0.049 0.033 0.010 2.016 0.011 加凋 0.150 0.146 0.323* -0.055 2.528 0.116 去凋 1.886 -0.008 0.002 0.035 1.317 0.036 *表示在α=0.05水平上相关显著; **表示在α=0.01水平上相关显著。Rs为土壤呼吸速率; t为土壤温度; W为土壤湿度; a和b为方程系数; R2为决定系数。

表 2 土壤呼吸速率与土壤温度、湿度的回归模型 Table 2 Regression of soil respiration rate (Rs) against soil temperature (t) and soil moisture (W)

图 3

图 3 降雨后麻栎林和水杉林不同处理土壤呼吸与土壤湿度的相关关系 Figure 3 Relationship between soil respiration rate and soil moisture after rainfall relative to status of litter and type of forest

笔者研究发现降雨使麻栎林土壤呼吸明显增强, 这与很多研究结果^[16-17]一致。麻栎林降雨10 min后, 对照、加凋和去凋处理土壤呼吸速率迅速到达峰值。而降雨前该地区持续干旱, 麻栎林中土壤湿度已降至1.17%, 前期研究表明土壤呼吸激发效应与干旱程度显著相关^[6-7], 因此该地区这种干旱状况决定了降雨前土壤呼吸速率很低。

降雨带来的置换效应使雨水迅速填充土壤孔隙, 使CO₂从土壤中快速排出, 但实际上该过程并非真实的土壤呼吸, 是此前累积CO₂的喷发^[18]。此外, 模拟降雨后土壤湿度显著提高, 微生物活性也提高, 进而导致异养呼吸提高, 这也是一个可能的原因^[19]。

模拟降雨后, 麻栎林土壤呼吸有一个迅速增加然后逐渐降低的过程, 但是在整个实验过程中降雨后所有时间点土壤呼吸速率都高于降雨前, 说明降雨后土壤呼吸变化也会受到前期干旱的影响。然而, 水杉林土壤呼吸速率在模拟降雨后未发生明显增加或下降现象。可能的原因有:(1) 虽然该地区已连续12 d没有降雨, 但水杉林土壤5 cm深处湿度仍然维持在8.77%以上, 与模拟降雨后麻栎林土壤湿度峰值接近。降雨前后去凋处理水杉林土壤湿度没有显著变化, 说明水杉林受到的干旱胁迫较小, 还不足以对5 mm的降雨有太大响应。并且, 模拟降雨量为植物对降雨响应的下限值^[20], 可能不足以引起植物根系的剧烈变化。(2) 少量的降雨只能促进土壤表层微生物活性, 未下渗至植物的根系区域, 进而土壤中游离的碳基质未传输给微生物释放CO₂^[21]。(3) 针叶林(水杉)的根系和木质素含量高于阔叶林(麻栎), 因此, 低强度降雨难以促进凋落物的快速分解。此外, 针叶林凋落物分解后形成的酸性环境会抑制微生物活性, 使土壤微环境较稳定^[22], 即使降雨事件会微弱提高根系呼吸, 也会在很大程度上由于微生物活性降低导致的异养呼吸变化而被抵消。对比麻栎林和水杉林对降雨脉冲的不同响应趋势, 以上3种原因都是不可排除的。然而, 去凋处理麻栎林土壤呼吸依然表现出降雨激发效应, 但水杉林却没有。因此, 可以推测增雨前2种林型土壤湿度的差异可能是造成2种林型激发效应差异的主要原因。

植物凋落物除了通过自身截留降雨、改变土壤温湿度而影响土壤呼吸以外, 凋落物通过分解影响土壤生物化学性质也会进而影响土壤呼吸^{[11, 23]}。由于笔者没有测定凋落物处理后的土壤理化性质, 无法排除这一可能的原因。笔者研究发现, 对麻栎林进行加凋处理显著增加了降雨对土壤呼吸的激发峰值和整个测定时间内的土壤呼吸速率, 这可能是因为额外的凋落物输入可以激发现存有机质的分解^[24], 以及影响水热条件和生物性状^[25-26], 以上过程均会改变土壤呼吸。就水杉林而言, 模拟降雨后加凋和去凋处理都显著降低了土壤呼吸速率, 这一发现与大多数研究结果不同。关于凋落物去除可降低土壤呼吸的原因, 已有大量报道^[27-28]。凋落物添加降低土壤呼吸的可能原因有以下几点:首先, 增加凋落物之后的土壤水分在增雨后15~45 min明显低于对照, 这种降低可能是由于凋落物截留了一部分水分, 而这段时间土壤呼吸最高。凋落物引起的这种土壤水分的变化可以在很大程度上影响总体的土壤呼吸。其次, 水杉林凋落物本身难以分解, 因此, 由于凋落物添加导致的土壤碳库的变化比较微弱。加上水杉分解后形成的酸性物质可能会降低异养呼吸, 从而最终导致凋落物添加处理土壤呼吸低于对照。需要说明的是, 由于模拟降雨前不同凋落物处理间土壤湿度没有显著差异, 因此不同凋落物处理土壤呼吸降雨激发效应的差异与之前的土壤湿度没有关系。

作为一个复杂的体系, 土壤呼吸受多种环境因子的控制, 包括土壤温度、湿度、酸碱度和土壤养分含量等非生物因子^[29], 以及植物根系生物量、植物光合和植物群落多样性等生物因子^{[21, 25, 30]}。笔者只考虑了土壤温度和土壤湿度2种非生物因子对土壤呼吸的影响; 并且发现, 在整个实验过程中受温度的影响较小。这一结果与多数研究结果不一致。前期大量研究发现土壤呼吸与土壤温度存在很密切的指数相关关系^[29]。这可能是由于笔者实验周期短, 昼夜温度差异较小, 导致整个测量过程中温度变异小, 加上森林中土壤呼吸速率变异较大, 因此多数处理中土壤呼吸速率与土壤温度没有明显的相关关系。但是水杉林加凋处理土壤呼吸速率与土壤温度呈指数相关, 侧面证实了该地区土壤呼吸还是受到温度的影响, 只是由于实验时间较短, 无法得出这种结论。其次, 麻栎林中土壤呼吸速率与土壤湿度呈正相关关系, 这一研究结果与多数研究结果^[31-32]一致。另外, 笔者发现不同林分中土壤呼吸与温度、湿度的关系完全不同, 这主要是因为降雨前2种林型的干旱程度存在差异, 水杉林土壤湿度一直较高, 因此水杉林的土壤呼吸主要受温度限制。而麻栎林降雨前干旱严重, 因此其土壤呼吸主要受降雨后土壤湿度变化的影响。

在干旱条件下, 5 mm降雨使麻栎林土壤呼吸呈现明显的激发效应, 而水杉林较高的土壤水分保持能力导致未发生土壤呼吸脉冲式响应。同时, 麻栎林不同凋落物处理土壤呼吸激发效应幅度存在差异。这些结果暗示着长期干旱之后, 土壤湿度变化在土壤呼吸调控中的作用会更明显, 且激发效应幅度会受到凋落物状况的影响。因此, 在未来极端气候频发的情况下, 土壤呼吸研究不但要考虑土壤温、湿度等非生物因子, 还需要考虑地上凋落物等生物因素。